El personaje del jugador, un Cazador, está siendo operado por un anciano, quien explica que está realizando una transfusión de sangre para permitirles firmar un "contrato", mencionando una condición misteriosa conocida como Paleblood.Después de la creación del personaje (lo que se conoce como "contrato"), advierte al Cazador que emprenderán un viaje extraño que puede parecer un mal sueño. El Cazador se desmaya y se despierta. Una gran bestia desgarrada se levanta del suelo y los amenaza. Un fuego repentino obliga a la bestia a retirarse, y luego pequeñas criaturas demacradas ("Mensajeros") se arrastran sobre el Cazador mientras se desmayan nuevamente. Luego, Hunter se despierta en una mesa de operaciones en una clínica diferente en un lugar llamado Yharnam. El Cazador encuentra su primera linterna, que cuando se enciende y se interactúa con ella, los transporta a un reino espectral llamado El Sueño del Cazador, donde se encuentran con Gehrman, un anciano en silla de ruedas que les brinda consejos, y The Doll, una muñeca viviente que ayuda al jugador. en subir de nivel. Gehrman explica que para obtener la sangre que buscan y escapar del sueño, deben cazar a las bestias que arrasan Yharnam y detener la fuente de la plaga. Mientras viaja por el centro de Yharnam, se le dice al Cazador que busque la Iglesia de la Curación debido a su conexión con el ministerio de sangre, que está vinculado a la plaga. Después de luchar contra muchas bestias, el Cazador llega a la iglesia, donde entran en contacto con un cráneo de bestia que les ordena visitar Byrgenwerth. Al llegar a la escuela, el Cazador descubre un ser cósmico llamado Rom debajo del lago local y lo mata. Con la muerte de Rom, el Cazador obtiene acceso a un mayor grado de percepción y ve a la Reina Yharnam, un ser antiguo de la civilización muerta que supuestamente dio a luz a Mergo, la fuente de la Pesadilla. Con su nueva percepción, el Cazador puede aventurarse a la aldea previamente oculta de Yahar'gul, donde residen los Grandes, ahora visibles, para ser investigados y adorados por la Escuela de Mensis. Los eruditos intentaron construir un recipiente para un Grande, conocido como El Renacido. Después de matarlo, el jugador accede al reino espectral llamado Nightmare of Mensis, donde descubren al loco director de la escuela, Micolash. Después de matarlo, el jugador se encuentra con Mergo y su guardián. Después de matar a la nodriza de Mergo y dejar morir a Mergo, el Cazador regresa al Sueño del Cazador, donde Gehrman se ofrece a ayudarlos a escapar del sueño. En este punto, son posibles tres finales diferentes, dependiendo de las acciones del jugador: Aceptar la oferta de Gehrman da como resultado el final de Yharnam Sunrise : Gehrman mata al Cazador, después de lo cual se despiertan en Yharnam cuando sale el sol. Rechazar la oferta de Gehrman da como resultado el final de Honoring Wishes : Gehrman lucha contra el Cazador para evitar que este último quede atrapado en el sueño, pero es derrotado. Luego llega un Grande llamado Presencia Lunar y abraza al Cazador. Luego, se ve al Cazador sentado en la silla de ruedas de Gehrman, aparentemente reemplazándolo como cuidador del Sueño. Si, además de rechazar la oferta de Gehrman, el Cazador también consumió tres cordones umbilicales formados por Grandes Seres que intentaban reproducirse con los humanos, el final del Comienzo de la Infancia se desbloquea: después de que Gehrman es derrotado y aparece la Presencia Lunar, el Cazador resiste y lucha contra ella. Al derrotar a la Presencia de la Luna, el Cazador se transforma en un Grande infantil. Los viejos cazadores Mientras atraviesa Yharnam, el Cazador descubre otro reino de sueños llamado "La Pesadilla del Cazador". Después de ser arrastrados a Nightmare, descubren que es una prisión para cazadores que sucumben a la sed de sangre. Viajando a través de las capas de Nightmare, el Cazador visita por primera vez la Iglesia Nightmare, donde se encuentran y matan al fundador de los Cazadores de la Iglesia, Ludwig, quien fue transformado en una bestia por la pesadilla. Continúan hasta la Sala de Investigación, habitada por personas con las que una mujer llamada María ha experimentado y cuidado. La siguiente es la Torre del Reloj Astral, donde el Cazador se encuentra con María, uno de los cazadores originales bajo el mando de Gehrman y la persona en la que se basa la muñeca, que protege los confines más internos de la Pesadilla. Después de derrotar a María, el Cazador descubre el secreto que estaba protegiendo: las ruinas de un pueblo de pescadores que quedó atrapado en la Pesadilla. El Cazador descubre que esta aldea es el origen de la Pesadilla, una maldición impuesta a los eruditos de Byrgenwerth y sus subordinados Cazadores después de que masacraron y diseccionaron a los habitantes, quienes se transformaron en personas parecidas a peces debido a su proximidad al cadáver varado de un Grande. llamado Cos. Continuando por el pueblo, el Cazador se dirige a la playa donde descubren la fuente de la Pesadilla: el hijo post mortem de Kos. Sin embargo, después de ser derrotado y enterrado, el fantasma de la criatura regresa al lado de su madre, poniendo fin a la Pesadilla del Cazador.